Työ- ja elinkeinotoimisto huolehtii sille säädettyjen tehtävien hoitamisesta toimialueellaan. Työ- ja elinkeinotoimisto voi hoitaa tehtäviä myös useamman kuin yhden toimiston toimialueella, jos järjestelyllä voidaan tehostaa toimistojen toimintaa ja resurssien käyttöä, parantaa palvelujen saatavuutta tai turvata tehtävissä tarvittavan erityisasiantuntemuksen saatavuus taikka järjestely on tarkoituksenmukainen muun vastaavan syyn vuoksi.

Työ- ja elinkeinotoimiston tehtävien hoitamisesta useamman kuin yhden työ- ja elinkeinotoimiston toimialueella voidaan säätää valtioneuvoston asetuksella, kun tehtävät koskevat työttömyysturvalain (1290/2002) 1 luvun 4 §:n 3 momentissa tarkoitetun työvoimapoliittisen lausunnon antamista työttömyysetuuden saamisen edellytyksistä.

Muita kuin 2 momentissa tarkoitettuja tehtäviä koskevasta työ- ja elinkeinotoimistojen välisestä tehtäväjaosta ja sitä koskevasta alueellisen toimivallan järjestämisestä määrätään elinkeino-, liikenne- ja ympäristökeskuksen päätöksellä, jos kyseessä on keskuksen toimialueen sisäinen järjestely, ja muussa tapauksessa työ- ja elinkeinoministeriön päätöksellä.