Valtion eläkerahaston tuloja ovat rahastolle tuloutettavat valtion virastojen ja laitosten, liikelaitosten ja muiden yhteisöjen eläkemaksut, työntekijäin eläkemaksut sekä rahaston varoille saadut tuotot. Lisäksi tuloja ovat valtion eläkelain 5 §:ssä tarkoitetun eläketurvan järjestämisestä aiheutuvat maksut ja muut maksut, jotka erikseen säädetään rahaston tuloiksi.

Työttömyysvakuutusrahasto suorittaa valtion eläkerahastolle maksun, jolla katetaan työttömyys- ja koulutusajan huomioon ottamisesta aiheutuvaa vastuuta ja kuluja soveltuvin osin siten kuin työntekijän eläkelain (395/2006) 182 §:ssä säädetään.

Valtion eläkelain 136 §:ssä tarkoitettu työntekijän eläkemaksu tilitetään valtion eläkerahaston tilille kunnallisen eläkelaitoksen määräämällä tavalla.

Valtion eläkerahastosta siirretään vuosittain valtion talousarvioon määrä, joka on 40 prosenttia valtion eläkelain piiriin kuuluvaan palvelukseen perustuvista eläkkeistä aiheutuvasta vuotuisesta menosta. Sen jälkeen kun rahasto on karttunut täyteen määräänsä, rahastosta valtion talousarvioon siirrettävästä määrästä päätetään vuosittain valtion talousarviossa.

Valtion eläkerahasto on karttunut täyteen määräänsä sen varainhoitovuoden lopussa, jonka aikana rahastoidut varat ovat saavuttaneet määrän, joka on 25 prosenttia valtion eläkelain piiriin kuuluvaan palvelukseen perustuvista eläkkeistä aiheutuvasta eläkevastuusta. Rahaston varojen käytöstä, sen jälkeen kun rahastointitavoite on saavutettu, säädetään erikseen.

Rahaston toiminnasta aiheutuvat menot suoritetaan rahaston varoista.