Työttömyysvakuutusrahasto vastaa 1 §:n mukaisten etuuksien rahoituksesta siltä osin kuin valtio ja yksittäiset työttömyyskassat eivät ole siitä vastuussa. Työttömyysvakuutusrahaston tehtävistä työttömyyskassojen rahoituksen käytännön järjestämisessä säädetään työttömyyskassalaissa ja sen nojalla annetuissa säännöksissä. Työttömyysvakuutusrahasto ohjaa, kehittää ja valvoo maksujen perintämenettelyn toimeenpanoa, josta säädetään 7 luvussa.

Työttömyysvakuutusrahastolle tässä laissa säädettyjen velvollisuuksien täyttämistä valvoo sosiaali- ja terveysministeriö. Työttömyysvakuutusrahaston talouden valvonta kuuluu Vakuutusvalvontavirastolle.